Храм впервые упоминается в 1339 г. в духовной грамоте Ивана Калиты, составленной перед его поездкой в Орду. В то время он был приписан к Вознесенскому монастырю.
К концу XVI в. обращён в приходской храм.
В 1709–1710 гг. В.М. Ртищевым в честь победы под Полтавой построен нынешний каменный храм с двумя приделами – Святого Духа и святителя Николая. В середине XIX в. усилиями И.П. Мусина-Пушкина на месте северного крыльца выстроена колокольня с приделом в честь св. мученицы Иулиании (1858–1864 гг.).
В 1930-е гг. храм закрыли. Последний настоятель священник Сергий Воздвиженский был арестован и расстрелян на Бутовском полигоне 30 августа 1937 г. Храм возвращён РПЦ в 1991 г. Богослужения возобновлены в 1992 г.
Первоначально на месте храма находился Николаевский монастырь, время основания которого неизвестно. Впервые он упоминается в Духовной грамоте Ивана Калиты за 1339 г. В окрестностях монастыря по преданию охотился Иван Грозный.
В 1586 г. монастырь был пожалован Вяземскому Вознесенскому Предтечеву монастырю в качестве приписного, что говорит о его небольших размерах. В 1660 г. земли, на которых располагался монастырь, переходят во владение окольничему Федору Михайловичу Ртищеву. При новом владельце церковь святителя Николая была обращена в приходскую, а сама обитель со всеми службами стала селом Никольским. Внук Федора Михайловича — Василий в 1709 г. возводит каменную церковь, освященную через год в честь Сошествия Святого Духа на апостолов.
Строительство этой церкви было связано с важным событием русской истории — Полтавской битвой. Архитектура этого памятника преобразований Петра близка к западноевропейскому барокко. В память о монастыре в подклете был освящен престол в честь святителя Николая Чудотворца. Во время наполеоновского нашествия в храме стояла конница Мюрата, поэтому декабре 1813 года храм был освящен повторно.
Службы в храме перестали совершаться с 1926 г. В 1930 г. настоятель храма священник Александр Воздвиженский был осужден на 5 лет лагерей. В 1932 г. церковь была закрыта. Храмовое здание эксплуатировалось как котельная, столовая, овощехранилище, водонапорная башня, клуб, библиотека, танцплощадка. Храм был возвращен Церкви в 1991 г. в руинах. В 1992 г. настоятелем назначен иерей Сергий Махонин.
.jpg "Tserkov-Soshestviya-Svyatogo (1).jpg")
Первая после возвращения Литургия была совершена в 1993 г. К 1997 г. была установлена медная кровля, воздвигнут крест. В 2000-е годы были воссозданы три иконостаса. Роспись храма завершена в 2010 г. В настоящее время храм полностью восстановлен.
Объект культурного наследия федерального значения.